Projects

The role of paracrine ATP signaling in functional development of the endbulb of Held – bushy cell synapse

Understanding how early action potential discharges contribute to the development of neuronal networks is one of the major challenges in developmental neurophysiology. Following initial developmental processes such as neuronal differentiation, migration, dendritic growth and axon guidance, sensory map formation and sharpening depend on the spontaneous activity before hearing onset and extend to the period of early auditory experience. However, it remains elusive how neuronal activity affects different aspects of maturation in the auditory brainstem circuit which is encoding temporal features of sound to compute sound source location. In the developing ventral cochlear nucleus, the first central station along the auditory pathway, paracrine ATP signaling enhances firing in a cell-specific and tonotopically-determined manner. Endogenously released ATP activates the P2X2/3R expressed only in bushy cells, and increases the synaptic efficacy of immature endbulb of Held input by facilitating generation of and prolonging action potentials. Currently, we are investigating how P2X2/3R activation influences functional maturation of endbulb of Held synapses during the period of early auditory experience in P2X2/P2X3Dbl-/- mice.

Methods

In vivo electrophysiology
Juxtacellular and loose patch recordings in pre-hearing and hearing animals. Acoustic stimulation. Iontophoretic and pressure application of agonists and antagonists.

Acute slice recordings
Whole cell recordings in acute brain slices P1- P35. Gramicidin perforated patch recordings. Paired pre- and postsynaptic recordings. Combination of patch clamp recordings and calcium imaging.

Imaging

Immunohistochemistry

Temporally precise action potential firing through integration of acoustically evoked excitation and inhibition

The extraordinary precise transfer of the timing information from the auditory nerve fibers to the binaural sound localization nuclei in the superior olivary complex is achieved through anatomical adaptations and biophysical properties at the endbulb of Held-SBC synapse in the ventral cochlear nucleus. Moreover, integration of the excitation through the endbulb of Held terminal with acoustically triggered glycinergic and GABAergic inhibition has been shown to contribute to the improvement in the timing of the SBC output. Little is known about the advantage of such a two-transmitter inhibitory mechanism. We examine the role of GABA/glycine co-transmission in encoding of acoustic cues by investigating the inhibitory effects at the excitatory endbulb of Held-spherical bushy cell synapse. The specific inhibitory mechanisms are explored during neuronal development and in maturity.

Methods

In vivo electrophysiology
Juxtacellular and loose patch recordings in pre-hearing and hearing animals. Acoustic stimulation. Iontophoretic and pressure application of agonists and antagonists.

Acute slice recordings
Whole cell recordings in acute brain slices P1- P35. Gramicidin perforated patch recordings. Paired pre- and postsynaptic recordings. Combination of patch clamp recordings and calcium imaging.

Imaging

Immunohistochemistry

People

CV

Prof. Dr. Ivan Milenkovic

+49 (0) 441 79 83 295
ORCiD
School of Medicine and Health Sciences
Carl von Ossietzky University Oldenburg
Department of Human Medicine
Section of Physiology

Education and work experience:

Career
2019-present Professor in Physiology at the School of Medicine and Health Sciences, Carl von Ossietzky University Oldenburg
2014-2019 Lecturer (Privatdozent) and research group leader at the Carl Ludwig Institute for Physiology, University of Leipzig (Chair Prof. S. Hallermann)
2012-2014 Research group leader at the Faculty of Biosciences, Pharmacy and Psychology, University of Leipzig (Chair Prof. R. Rübsamen)
2012 Research stay at the NIH, NICHD, Bethesda, MD, USA
since 2010 Lecturer (Privatdozent) at the Faculty of Biosciences, Pharmacy and Psychology, University of Leipzig
2003-2012 Post doc at the Faculty of Biosciences, Pharmacy and Psychology, University of Leipzig (Chair Prof. R. Rübsamen)
Scientific degrees and university education
2010 Habilitation and venia legendi in neurobiology and developmental biology, University of Leipzig (Mentor Prof. R. Rübsamen)
2002 Doctoral thesis in neurobiology, University of Leipzig. (Mentor Prof. A. Reichenbach)
CV

Dr. rer. nat. Tamara Radulovic

+49 (0) 441 79 83 454
ORCiD
School of Medicine and Health Sciences
Carl von Ossietzky University Oldenburg
Department of Human Medicine
Section of Physiology

Education and work experience:

Career
2020-present Postdoctoral scholar, Carl von Ossietzky University Oldenburg, Oldenburg, Germany
2017-2020 Postdoctoral scholar, Iowa Neuroscience Institute, University of Iowa, Iowa City, IA, USA
2016-2017 Research scholar, Max Planck Florida Institute for Neuroscience, Jupiter, FL, USA
Scientific degrees and university education
2012-2017 Doctoral studies, Department of Neurobiology, University of Leipzig, Leipzig, Germany
2010-2012 Master of Science Biology, University of Belgrade, Belgrade, Serbia
2007-2010 Bachelor of Science Biology, University of Belgrade, Belgrade, Serbia
CV

Dr. rer. nat. Christian Keine

+49 (0) 441 79 83 454
ORCiD
School of Medicine and Health Sciences
Carl von Ossietzky University Oldenburg
Department of Human Medicine
Section of Physiology

Education and work experience:

Career
2020-present Postdoctoral Scholar, Carl von Ossietzky University Oldenburg, Oldenburg, Germany
2017-2020 Postdoctoral scholar, Iowa Neuroscience Institute, University of Iowa, Iowa City, IA, USA
2016-2017 Postdoctoral scholar, Max Planck Florida Institute for Neuroscience, Jupiter, FL, USA
Scientific degrees and university education
2011-2017 Doctoral studies, Department of Neurobiology, University of Leipzig, Leipzig, Germany
2009-2011 Master of Science Biology, University of Leipzig, Leipzig, Germany
2006-2009 Bachelor of Science Biology, University of Leipzig, Leipzig, Germany

Dr. rer. nat. Nicole Ahrens

+49 (0) 441 79 83 465 (-/83 394)
School of Medicine and Health Sciences
Carl von Ossietzky University Oldenburg
Department of Human Medicine
Section of Physiology
CV

Chunjian Wang

+49 (0) 441 79 83 454
School of Medicine and Health Sciences
Carl von Ossietzky University Oldenburg
Department of Human Medicine
Section of Physiology

Education and work experience:

Scientific degrees and university education
2021 Biomedical Engineering Neurobiology (Master), Beijing Institute of Technology
2017 Automation (Bachelor), Nanjing Institute of Technology
CV

Jin-Rong He

+49 (0) 441 79 83 394
School of Medicine and Health Sciences
Carl von Ossietzky University Oldenburg
Department of Human Medicine
Section of Physiology

Education and work experience:

Scientific degrees and university education
09/2019-06/2022 M.S. in Acupuncture, Chengdu University of Traditional Chinese Medicine, China; International Collaborative Centre on Big Science Plan for Purinergic Signalling, Supervisors: Peter Illes, Yong Tang
07/2012-07/2017 Resident, Mian Yang Hospital of Traditional Chinese Medicine, China
09/2007-07/2012 B.S. in Acupuncture & Tuina, Faculty of Chinese Medicine Science Guangxi University of Chinese Medicine, China

Jasmin Schröder
(maternity leave)

+49 (0) 441 79 83 394
School of Medicine and Health Sciences
Carl von Ossietzky University Oldenburg
CV

Dr. rer. nat. Sasa Jovanovic (alumni)

+49 (0) 341 97 15 327
Jovanovic@uni-leipzig.de
ORCiD
Carl Ludwig Institute for Physiology
Faculty of Medicine
University of Leipzig

Education and work experience:

2016-present Postdoc at the Carl-Ludwig Institute for Physiology, University of Leipzig, Germany
2012-2016 Postdoc at the Department of Neurobiology,
Faculty of Bioscience, Pharmacy and Psychology, University of Leipzig, Germany.
2007-2012 PhD studies at the Faculty of Bioscience, Pharmacy and Psychology, University of Leipzig, Germany
Degree: Dr. rer. nat.
2006-2007 PhD Program Neuroscience, Faculty of Biology, University of Belgrade, Serbia;
2005-2006 Magister studies at Department of Neurophysiology,
Faculty of Biology, University of Belgrade, Serbia;
1996–2004 Diploma studies at Faculty of Biology, University of Belgrade, Serbia
Degree: Diploma in Molecular Biology and Physiology
CV

Dr. rer. nat. Jana Nerlich (alumni)

+49 (0) 341 97 15 971
Jana.Nerlich@medizin.uni-leipzig.de
ORCiD
Carl Ludwig Institute for Physiology
Faculty of Medicine
University of Leipzig

Education and work experience:

2016-present Postdoc at the Carl-Ludwig Institute for Physiology, University of Leipzig, Germany
2015 PhD (Dr. rer. nat.)
2013 Visiting researcher in the lab of Dr. Michael Burger at the Department of Biological Sciences, Lehigh University, Bethlehem, PA, USA
2010-2015 PhD student at the Department of Neurobiology in Faculty of Bioscience, Pharmacy and Psychology, University of Leipzig, Germany
2008-2010 Study of Biology at the University of Leipzig, Germany; Degree: Master of Science (M.Sc.)

Publications

Tamara Radulovic, Ezhilarasan Rajaram, Lena Ebbers, Sara Pagella, Michael Winklhofer, Conny Kopp-Scheinpflug, Hans Gerd Nothwang, Ivan Milenkovic, and Anna-Maria Hartmann (2023) Serine 937 phosphorylation enhances KCC2 activity and strengthens synaptic inhibition. Sci Rep. 2023; 13: 21660.
doi: 10.1038/s41598-023-48884-x.

Eckert P., Marchetta P., Manthey MK.,  Walter MH., Jovanovic S.,  Savitska D., Wibke Singer W., Michele H Jacob MH., Rüttiger L, Schimmang T., Milenkovic I., Peter K D Pilz PKD., Knipper M. (2021) Deletion of BDNF in Pax2 Lineage-Derived Interneuron Precursors in the Hindbrain Hampers the Proportion of Excitation/Inhibition, Learning, and Behavior. Front Mol Neurosci, 14:642679. 
doi: 10.3389/fnmol.2021.642679.

Sasa Jovanovic, Ivan Milenkovic (2020) Purinergic Modulation of Activity in the Developing Auditory Pathway. Neurosci Bull. 2020 Oct 11.
doi: 10.1007/s12264-020-00586-4.

Judith Ungewiss, Tobias Breuninger, Ivan Milenkovic, Regina Ebenhoch & Ulrich Schiefer (2020) Aufbau und Funktion der Sehbahn. Ophthalmologe. 2020 Mar 9.
doi: 10.1007/s00347-020-01069-7.

Ivan Milenkovic, Ulrich Schiefer, Regina Ebenhoch & Judith Ungewiss M.Sc. (2020) Aufbau und Funktion der Hörbahn. Ophthalmologe. 2020 Mar 24.
doi: 10.1007/s00347-020-01070-0.

Judith Ungewiss, Ivan Milenkovic, Tobias Breuninger, Regina Ebenhoch & Ulrich Schiefer (2020) Vergleich von Sehbahn und Hörbahn. Ophthalmologe. 2020 Apr 24.
doi: 10.1007/s00347-020-01101-w.

Müller MK., Jovanovic S., Keine C., Radulovic T., Rübsamen R., Milenkovic I. (2019) Functional Development of Principal Neurons in the Anteroventral Cochlear Nucleus Extends Beyond Hearing Onset. Front Cell Neurosci, 13:119.
doi: 10.3389/fncel.2019.00119.

Eckrich T., Blum K., Milenkovic I., Engel J. (2018) Fast Ca2+ Transients of Inner Hair Cells Arise Coupled and Uncoupled to Ca2+ Waves of Inner Supporting Cells in the Developing Mouse Cochlea. Front Mol Neurosci, 2018 Jul 30;11:264.
doi: 10.3389/fnmol.2018.00264.

Nerlich J, Rübsamen R, Milenkovic I. (2017) Developmental Shift of Inhibitory Transmitter Content at a Central Auditory Synapse. Front Cell Neurosci. 11:211. 
doi: 10.3389/fncel.2017.00211

Jovanovic S, Radulovic T, Coddou C, Dietz B, Nerlich J, Stojilkovic SS, Rübsamen R, Milenkovic I. (2017) Tonotopic action potential tuning of maturing auditory neurons through endogenous ATP. J Physiol. 15;595(4):1315-1337.
doi: 10.1113/JP273272

Kuenzel T, Nerlich J, Wagner H, Rübsamen R, Milenkovic I. (2015) Inhibitory properties underlying non-monotonic input-output relationship in low-frequency spherical bushy neurons of the gerbil. Front Neural Circuits, 9:14.
doi: 10.3389/fncir.2015.00014

Bozic I, Savic D, Laketa D, Bjelobaba I, Milenkovic I, Pekovic S, Nedeljkovic N, Lavrnja I. (2015) Benfotiamine attenuates inflammatory response in LPS stimulated BV-2 microglia. PLoS One, 10(2):e0118372.
doi: 10.1371/journal.pone.0118372

Nerlich J, Kuenzel T, Keine C, Korenic A, Rübsamen R, Milenkovic I. (2014) Dynamic fidelity control to the central auditory system: synergistic glycine/GABAergic inhibition in the cochlear nucleus. J Neurosci, 34:11604-11620.
doi: 10.1523/JNEUROSCI.0719-14.2014

Nerlich J, Keine C, Rübsamen R, Burger RM, Milenkovic I. (2014) Activity-dependent modulation of inhibitory synaptic kinetics in the cochlear nucleus. Front Neural Circuits, 8:154.
doi: 10.3389/fncir.2014.00145

Witte M, Reinert T, Dietz B, Nerlich J, Rübsamen R. Milenkovic I. (2014) Depolarizing chloride gradient in developing cochlear nucleus neurons: underlying mechanism and implication for calcium signaling. Neuroscience, 261:207-222.
doi: 10.1016/j.neuroscience.2013.12.050

Dietz B, Jovanović S, Wielsch B, Nerlich J, Rübsamen R., Milenkovic I. (2012) Purinergic modulation of neuronal activity in developing auditory brainstem. J Neurosci, 32:10699-10721.
doi: 10.1523/JNEUROSCI.0372-12.2012

Milenkovic I, Rübsamen R. (2011) Development of the chloride homeostasis in the auditory brainstem. Physiol Res, 60 Suppl 1:S15-27.
PMID:  21777024

Typlt M, Haustein MD, Dietz B, Steinert J, Witte M, Englitz B, Milenkovic I, Kopp-Scheinpflug C, Forsythe ID, Rübsamen R. (2010) Presynaptic and postsynaptic origin of multicomponent extracellular waveforms at the endbulb of Held/spherical bushy cell synapse. Eur J Neurosci, 31:1574-1581.
doi: 10.1111/j.1460-9568.2010.07188.x

Milenkovic I, Rinke I, Witte M, Dietz B, Rübsamen R. (2009) P2 receptor-mediated signaling in spherical bushy cells of the mammalian cochlear nucleus. J Neurophysiol, 102:1821-1833.
doi: 10.1152/jn.00186.2009

Kopp-Scheinpflug C, Dehmel S, Tolnai S, Dietz B, Milenkovic I, Rübsamen R. (2008) Glycine-mediated changes of onset reliability at a mammalian central synapse. Neuroscience, 157:437-445.)
doi: 10.1016/j.neuroscience.2008.08.068

Haustein M, Reinert T, Warnatsch A, Englitz B, Dietz B, Robitzki A, Rübsamen R, Milenkovic I. (2008) Synaptic transmission and short term plasticity at the calyx of Held synapse revealed by multielectrode array recordings. J Neurosci Methods, 174:227-236.
doi: 10.1016/j.jneumeth.2008.07.015

Milenkovic I, Witte M, Turecek R, Heinrich M, Reinert T, Rübsamen R. (2007) Development of chloride-mediated inhibition in neurons of the anteroventral cochlear nucleus. J Neurophysiol, 98:1634-1644.
doi: 10.1152/jn.01150.2006

Milenkovic I, Nedeljkovic N, Filipovic R, Pekovic S, Culic M, Rakic Lj, Stojiljkovic M. (2005) Pattern of glial fibrillary acidic protein expression following kainate-induced cerebellar lesion in rats. Neurochem Res, 30:207-213.
PMID:  15895824

Milenkovic I, Birkenmeier G, Wiedemann P, Reichenbach A, Bringmann A. (2005) Effect of a2 macroglobulin on retinal glial cell proliferation. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol, 243:811-816.
doi: 10.1007/s00417-004-1113-6

Malgorzata Goczalik I, Raap M, Weick M, Milenkovic I, Heidmann J, Enzmann V, Wiedemann P, Reichenbach A, Francke M. (2005) The activation of IL-8 receptors in cultured guinea pig Muller glial cells is modified by signals from retinal pigment epithelium. J Neuroimmunol, 161:49-60.
doi: 10.1016/j.jneuroim.2004.12.004

Milenkovic I, Weick M, Wiedemann P, Reichenbach A, Bringmann A. (2004) Neuropeptide Y-evoked proliferation of retinal glial (Müller) cells. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol, 242:944-950.
doi: 10.1007/s00417-004-0954-3

Milenkovic I, Filipovic R, Nedeljkovic N, Pekovic S, Culic M, Rakic Lj, Stojiljkovic M. (2004) Spatio-temporal changes in neurofilament proteins immunoreactivity after kainate-induced cerebellar lesion in rats. Cell Moll Neurobiol, 24:367-378.
doi: 10.1023/B:CEMN.0000022769.44211.2b

Milenkovic I, Weick M, Reichenbach A, Bringmann A. (2003) P2Y receptor-mediated stimulation of Müller glial cell DNA synthesis: dependence on EGF and PDGF receptor transactivation. Invest Ophthalmol Vis Sci, 44:1211-1220.
PMID:  12601051

Bringmann A, Pannicke T, Francke M, Milenkovic I, Weick M, Uckermann O, Uhlmann S, Wiedemann P, Reichenbach A. (2003) Proliferation of retinal glial (Müller) cells: role of P2 receptors and potassium channels. Biomed Res, 14 :38-46.

Kofuji P, Biedermann B, Siddharthan V, Raap M, Iandiev I, Milenkovic I, Thomzig A, Veh RW, Bringmann A, Reichenbach A. (2002) Kir potassium channel subunit expression in retinal glial cells: Implications for spatial potassium buffering dagger. Glia, 39:292-303.
doi: 10.1002/glia.10112

Raap M, Biedermann B, Braun P, Milenkovic I, Skatchkov SN, Bringmann A, Reichenbach A. (2002) Diversity of Kir channel subunit mRNA expressed by retinal glial cells of the guinea-pig. Neuroreport, 13:1037-1040.
PMID:  12060804

Francke M, Weick M, Pannicke T, Uckermann O, Grosche J, Goczalik I, Milenkovic I, Uhlmann S, Faude F, Wiedemann P, Reichenbach A, Bringmann A. (2002) Upregulation of extracellular ATP-induced Muller cell responses in a dispase model of proliferative vitreoretinopathy. Invest Ophthalmol Vis Sci, 43:870-881.
PMID:  11867610

Moll V, Weick M, Milenkovic I, Kodal H, Reichenbach A, Bringmann A. (2002) P2Y receptor-mediated stimulation of Muller glial DNA synthesis. Invest Ophthalmol Vis Sci, 43:766-773.
PMID:  11867596

Bringmann A, Pannicke T, Moll V, Milenkovic I, Faude F, Enzmann V, Wolf S, Reichenbach A. (2001) Upregulation of P2X(7) receptor currents in Muller glial cells during proliferative vitreoretinopathy. Invest Ophthalmol Vis Sci, 42:860-867.
PMID:  11222551

News

Video Link

Our group studies cellular mechanisms of synaptic transmission in central auditory neurons. These synapses in the auditory brainstem are characterized by numerous anatomical and biophysical adaptations that ensure temporally precise transmission of sound information arriving from the cochlea. In the neural circuit of the auditory brainstem, taking into account the temporal component, information from both ears is integrated, resulting in the calculation of the localization of sound sources.

Jin-Rong He, Chunjian Wang and Ivan Milenkovic participated at the 2nd Sino-German Summer School: Frontiers in Purinergic Signaling and Acupuncture in Chengdu, China

09.2023

Dr. Tamara Radulovic received intramural funding for the project "Developmental impact of KCC2 phosphorylation on synaptic development in the lateral superior olive (LSO)"

07.2023

Nicole Ahrens joined our group as technician

06.2023

Chunjian Wang has joined our team as a PhD student

12.2022

Jin-Rong has joined our team as a PhD student

09.2022

A new "Postdoctoral scientist" position is now open!

03.2022

Watch our new video, Link.

01.2022

Links

DFG priority programme 1608

Ultrafast and temporally precise information processing: Normal and dysfunctional hearing

Cooperation partners:

Effigos

Seeing is knowing

Dr. Thomas Künzel

RWTH Aachen University

Prof. Michael Burger

Lehigh University

Positions

Postdoctoral scientist


The Institute of Physiology, School of Medicine and Health Sciences in Oldenburg, Germany, offers a position limited to 3 years of a


Postdoctoral scientist
(salary according to E13 TV-L)


Our group is seeking a talented and highly motivated postdoctoral candidate eager to work on a technically challenging neuroscience project using cutting edge methodology.


Our research focuses on cellular mechanisms underlying synaptic transmission and signal processing in the central auditory system. The auditory brainstem synapses under investigation are morphologically and biophysically specialized to enable temporally precise transfer of information used for sound source localization. Our scientific questions are addressed by employing electrophysiology and imaging methods in vivo and in vitro, such as single-unit in vivo recordings, patch clamp in acute brain slices and two-photon microscopy.


Requirements:
The candidate must hold a PhD degree and have a special interest in neuroscience and willingness to perform animal research. Documented experience in electrophysiology (in vivo - multiunit, single unit recordings; in vitro patch – clamp) or imaging techniques is required. Knowledge of signal analysis, particularly of electrophysiological data is highly desirable. Experience in working with rodents is necessary. As a member of our international group, the candidate must have a good command of written and spoken English.


We offer:
Our group is part of an interdisciplinary research cluster for sensory neurobiology with emphasis on auditory neuroscience. As a member of the Cluster of Excellence „Hearing4All“, the University of Oldenburg provides a vibrant and intellectual environment from basic science to clinical research and practical application and offers ideal opportunities for a comprehensive PhD training integrated in the „Research Center Neurosensory Science“. Finally, the Principal Investigator is committed to career development of trainees.


Carl von Ossietzky University is aiming at increasing the number of women in science. Applications of women are specifically invited. Handicapped candidates with equivalent qualifications will be given preference.


To inquire about the position and the application procedure please contact Prof. Ivan Milenkovic (ivan.milenkovic@uol.de). Please do so only if you fulfill the above requirements and specify these in your mail.


Further information about our group: https://uol.de/physiologie; https://lab-im.com/

Contact

Fakultät VI Medizin und Gesundheitswissenschaften
Carl von Ossietzky Universität Oldenburg
Prof. Dr. Ivan Milenkovic
+49 (0) 441 79 83 295
ivan.milenkovic@uol.de

Secretariat

Jessica Jurado Garcia
+49 (0) 441 79 83 465

Impressum

Anschrift

Carl von Ossietzky Universität Oldenburg
Ammerländer Heerstraße 114-118
26129 Oldenburg


Tel. +49-(0)441-798-0 

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